Miller gikk uten seier siden fjorårets våte franske GP, og tok ledelsen på tredje runde og stakk av til sin første seier for sesongen.
Det var et marerittløp for de tre viktigste mesterskapsutforderne, da Fabio Quartararo og Bagnaia slet med formen mens Aleix Espargaro ble tvunget til å bytte til sin andre Aprilia på oppvarmingsrunden på grunn av et mekanisk problem.
En krasj som forsøkte å passere Quartararo på siste runde førte til en femte DNF for sesongen for Bagnaia, og ga Quartararo en ledelse på 18 poeng på stillingen mot neste ukes Thailand GP.
Det var så begrenset tørketid rutenettet hadde denne helgen på Motegi at det skjedde mange dekkskift før lysene sluknet.
Polmannen Marc Marquez gikk til nettet på et hardt bakdekk, men byttet til et mykt dekk til starten.
Men han kunne ikke bruke den tidlige grepsfordelen som ville gitt ham noen effekt. Selv om Marquez konverterte sin første stang på tre år til holeshot, ble han slått ut av KTMs Brad Binder i sving 1.
Pramac Ducati-rytteren Jorge Martin hoppet opp til andreplass, før han overtok Binder for ledelsen inn i sving 7 da Marquez ble stokket tilbake til femte.
Bak opplevde tittelutfordrerne alle sine kamper.
Dramaet slo til på slutten av oppvarmingsrunden da Aprilias Espargaro dro inn i pitlane for sin andre sykkel, og slapp sin ødelagte første RS-GP da han byttet.
Espargaro kom ut av pitlane bak i sekken bak sikkerhetsbilen, mens Quartararo og Bagnaia ikke klarte å ta igjen terrenget på åpningsrunden fra startplassene på niende og 12. plass.
Millers ladning fra sjuende på rutenettet så ham inn på pallplasseringene begynte på åpningsrunden, med Ducati-rytteren fra fabrikken som passerte Binder på bremsene inn i sving 11 på den andre turen.
Australieren, som kjørte det harde bakdekket, prøvde samme manøver på Martin neste gang.
Miller løp bredt ved utgangen av sving 11, slik at Martin kunne trekke seg tilbake sammen med neste venstrehendte i sving 12 – selv om Miller holdt fast for å avslutte den tredje runden i ledelsen.
Fabrikkens Ducati-rytter spolte gjentatte ganger av de beste rundene i løpet da han raskt åpnet ledelsen til over en andre omgang ni av 24.
Martin ville gjøre en feil en runde senere som ville gi Miller en ledelse på over tre sekunder, som han ville fortsette å utvide til over fem sekunder i de siste etappene.
Da dramaet slo til bak ham på den siste runden for hans Ducati-lagkamerat, lettet Miller for å ta det rutete flagget 3,4 sekunder unna banen.
Andre gikk til Binder etter at KTM-rytteren overtok Martin på den siste runden, og markerte hans første pallplass siden åpningskvelden for sesongen i Qatar i begynnelsen av mars.
Poleman Marquez fullførte sitt første løp siden Mays italienske GP på fjerde etter å ha snappet posisjonen fra den andre KTM av Miguel Oliveira med et hardt trekk på innsiden av sving 8 tre runder fra slutten.
VR46 Ducati-rytteren Luca Marini fortsatte sin 100% avslutningsrekord i MotoGP-karrieren med en sterk tur til sjetteplass foran Aprilia of Maverick Vinales.
Vinales kom sent under press fra den tidligere Yamaha-lagkameraten Quartararo, men franskmannens oppmerksomhet ble tatt av en anklage fra nærmeste tittelrival Bagnaia i sluttfasen.
Bagnaia engasjerte seg i en tidlig duell med Gresini Ducatis Enea Bastianini da Aragon-vinneren kom seg fra 15. plass på rutenettet, men ville ta den niende fra sin fremtidige lagkamerat med en modig pasning inn i de to siste hjørnene på runde 20.
Fabrikkens Ducati-rytter jaktet på Quartararo, men da han gikk en tur opp innsiden av Yamahaen inn i sving 3, stakk Bagnaia inn fronten på GP22-en sin og krasjet ut – og unngikk så vidt å ta med seg mesterskapslederen.
Ved å telle opp sin femte DNF i 2022, lot Bagnaia Quartararo komme til det rutete flagget i en skadebegrensende åttendedel for å skli fra 10 poeng bak på stillingen etter Aragon til 18 med bare fire runder igjen.
Bastianini ble nummer niende, og håpet om tittelen forblir fjernt ettersom han sitter 49 poeng bak Quartararo.
Francesco Bagnaia, Ducati Team-krasj
Foto av: Gold and Goose / Bilsport bilder
Aleix Espargaro klarte ikke å redde noen poeng til slutt, spanjolen ble nummer 16 til Thailand 25 poeng bak Quartararo på stillingen.
VR46s Marco Bezzecchi rundet topp 10, med Pramacs Johann Zarco som bleknet fra andreplass på ruten til 11. plass ved det rutete flagget foran Hondas Pol Espargaro, LCRs Alex Marquez, Yamahas Franco Morbidelli og RNF Racings Cal Crutchlow.
Aleix Espargaro passerte Fabio Di Giannantonio (Gresini) sent, og rykket ned italieneren til 17. plass foran Tech 3 KTM-duoen Raul Fernandez og Remy Gardner.
Tekniske problemer ødela Suzukis siste hjemmeløp, med Alex Rins som ble tvunget til å trekke seg på runde 16 med problemer.
Hans stand-in lagkamerat Takuya Tsuda – som erstatter den skadde Joan Mir – gikk ut av Motegi-løpet på en spektakulær måte etter at GSX-RR hans brant i flammer på runde 12.
Tsuda lot sykkelen stå i brann mot barrieren på utsiden av sving 5, og slapp uskadd da marskalkene raskt håndterte brannen.
RNFs Darryn Binder og Honda jokertegn Tetsuta Nagashima klarte heller ikke å fullføre etter separate krasj.